I Norrköping skulle han också komma att kröna sin teater­utbildning vid Norrköping–Linköpings stadsteaters nyöppnade elevskola, där han antogs 1947. Han blev sedan kvar som skådespelare till 1952. Bland annat gjorde han Puck i En midsommarnattsdröm 1949. Det var första gången som den rollen spelades av en man och det väckte upp­seende. Då var han 22 år. Vid 53 gjorde han rollen igen, i tv. En helt annorlunda tolkning av pjäsen, men kvar var John Harryson i rollen som Puck.

Han turnerade sedan med Riks­teatern, Programbolaget och i folkparkerna. 1954 spelade han revy på Scalateatern. 1955–59 var han engagerad vid Helsingborgs stadsteater. 1959–61 var han vid Folkteatern i Göteborg och 1961–67 vid Göteborgs stadsteater. 1967 flyttade han till Stockholms stadsteater och 1968–78 var han engagerad på Dramaten. 1974 spelade han i Godspell på Jarlateatern och 1985–87 spelade och regisserade han Seniorteaterns lustspel på Reginateatern. 1981 var han den spattige fursten i Czardasfurstinnan på Oscarsteatern.

Redan 1946 filmdebuterade han, i filmen Begär. Hans främsta filmroll sades dock vara som Lelle i Bergmanfilmen Sommaren med Monika 1953.

John Harryson var i tre säsonger fast engagerad vid tv-teatern. Minns domprosten i Markurells i Wadköping, pastor Skåre i Röda rummet, Karossen i Bröderna Malm, Handlaren i Hedebyborna och Ludde i Grabbarna i 57:an, för att bara nämna några.

Han var också en hängiven musikant och vissångare och sjöng visor och kupletter, till exempel i radioserien Lite gammaldags 1960–68.

Han har fyra barn varav en gått i pappas fotspår. Peter Harryson blev bland annat känd som den skurkaktige redarkonkurrenten Silver i tv-serien Rederiet. Pappa John berättade gärna om mötet med en dam som var så glad att få träffa Per Silvers far. ”Just det, gamle John Silver”, kontrade ”gamle” Harryson. Sådant bjöd han gärna på. Ett skratt. Han hade en stor del av sitt hjärta i underhållningen och menade att det är när vi inte trivs som vi söker upp nöjen.

Man får inte låsa sig vid att teater ska vara på det ena eller andra sättet. Ibland behöver vi gå på teater för att gråta ut, Ibland för att få ett gott skratt. Det handlar alltid om att komma bort en stund och koppla av så att vi kan ta itu med levnadsarbetet igen, sade han. John Harryson gav alla sorter till sin publik. Med samma glädje och respekt.